Câu chuyện xảy ra sau Ban đầu D và tập trung vào tương lai, trong đó những chiếc xe điện đã trở thành một hình ảnh hàng ngày. Kanata Livington trở về từ Anh sau khi tốt nghiệp trường đua xe. Mục tiêu của anh ta là thực hiện một mục đích nào đó thông qua việc đua xe.
Nhiếp ảnh gia tự do Kouya Madoka đang rơi vào tình trạng suy thoái vì một lý do nào đó. Khi đang thực hiện một câu chuyện tại Đường đua quốc tế Fuji, anh gặp tay đua F4 thời trung học Haruka Asahina và anh đột nhiên thấy tim mình đập loạn nhịp một lần nữa.
Vào năm 1274, một vị vua đáng sợ cùng với một đạo quân ngoại quốc đang tiến tới từ phía bên kia của biển. Sự kiện lớn Gekkou (Đây là sự kiện về cuộc chiến chống quân xâm lược Mông Cổ hung hãn của Nhật Bản) đã làm chấn động toàn Nhật Bản thời Trung Cổ.
Hiiro Ryuugasaki cuối cùng cũng có điện thoại và đã cài trò chơi phổ biến là Shadowverse. Và bắt đầu hành trình na ná xém tựa Yugi ồ dé.
Shirobako nói về năm cô gái theo đuổi giấc mơ một ngày cùng nhau thực hiện một bộ Anime, và Shirobako chính là "Chiếc hộp trắng" của năm cô gái đó.